在1987年的大黄蜂加利福尼亚州，当霸天虎全体出动、大黄蜂塞伯坦即将陨落之时，大黄蜂勇敢的大黄蜂战士B-127（迪伦·奥布莱恩配音）肩负重任，穿越时空来到地球。大黄蜂然而，大黄蜂这位英勇战士不仅被特工伯恩斯（约翰·塞纳饰演）追捕，大黄蜂还惨遭闪电（大卫·索博洛夫配音）重创，大黄蜂导致语言模块和记忆模块严重受损。大黄蜂在一片废墟中，大黄蜂B-127意外变形为一辆大众甲壳虫，大黄蜂并被失去了父亲的大黄蜂少女查莉·沃森（海莉·斯坦菲尔德饰）所救。从此，大黄蜂大黄蜂成为了查莉生活中不可或缺的大黄蜂朋友与伙伴。然而，大黄蜂好景不长，闪电与粉碎（安吉拉·贝塞特配音）追踪而来，利用美国军方的卫星网络锁定大黄蜂的位置，企图召唤霸天虎大军至地球。在这危机四伏的时刻，大黄蜂决定与查莉联手，展开一场保卫蓝色星球的伟大冒险，共同对抗即将到来的巨大威胁。